Fish cestodes of the Karadag nature reserve and adjacent water areas of the Black Sea

Main Article Content

T. A. Polyakova

senior researcher, PhD

http://orcid.org/0000-0002-0071-1801

https://elibrary.ru/author_items.asp?id=892741

Abstract

The first data on marine fish parasites in Karadag nature reserve water area were published at the beginning of the 20th century. By the beginning of the 21st century, information on the fauna of cestodes in this area of the Black Sea included data on 19 species recorded in 24 fish species. However, taxonomy of this class of helminths has changed significantly over the last decade, and regional fauna needs to be revised. The aim of this work is to revise the species composition of fish cestodes in the water area of the Karadag nature reserve and adjacent areas on the basis of new data obtained and in accordance with current systematics of Cestoda. The material for this study was the collections of cestodes gathered by the staff of IBSS RAS Environmental Parasitology Department in the area of the Karadag nature reserve in different years, as well as our own collections of 1754 specimens of rays and teleosts of 53 species (2005–2018). The area studied is Black Sea coastal area from Meganom Cape to Ordzhonikidze village (southeastern part of Crimea), including various marine biotopes of the Karadag nature reserve. Voucher preparations of all types of cestodes used in this study were deposited in a subcollection of marine parasites of the World Ocean hydrobionts collection of IBSS RAS. Totally 20 cestode species were found in 17 fish species. Nine species, namely Progrillotia dasyatidis, Parachristianella trygonis, Dollfusiella aculeata, Rhinebothrium walga, Caulobothrium sp., Rhabdotobothrium sp., Acanthobothrium sp. 5, 7, and Anthocephaliidae gen. sp. 2., were reported for the common stingray Dasyatis pastinaca in the area under study for the first time. Cestodes belonging to the new species Acanthobothrium sp. 1, 2, 4 were found in the thornback ray Raja clavata. Of 19 species previously known in Karadag area, only 8 adult mature cestodes were recorded: “Bothriocephalus scorpii”, “B. gregarius”, Echinobothrium typus, Grillotia erinaceus, Prochristianella papillifer, Echeneibothrium variabile, Cairaeanthus ruhnkei, and C. healyae. In addition, larvae of the complex species “Scolex pleuronectis” were found in teleost fish. Larvae of cestode Progrillotia dasyatidis were found for the first time in the water area studied in 8 teleost fish species; this data contribute to the information on the participants in the life cycle of this helminth. Four cestode species, namely Hepatoxylon trichiuri larvae, Nybelinia lingualis larvae, Tetrarhynchobothrium tenuicolle, and Anthobothrium cornucopia, which were previously reported from this area, were not found in the present survey. Moreover, recent analysis of the occurrence and synonymy of species of orders Trypanorhyncha and Onchoproteocephalidea revealed that the previous identification of the cestodes in elasmobranchs as Grillotia (Christianella) minuta and Acanthobothrium coronatum, as well as identification of the cestodes in teleosts as Tentacularia sp. larvae, is incorrect due to the absence of their specific definitive hosts in the Black Sea. On the other hand, among representatives of Acanthobothrium spp. registered in D. pastinaca and R. clavata in Karadag water area, we found 7 morphologically different new taxa identified to the species level. The cestodes found belong to 6 orders: Bothriocephalidea, Diphyllidea, Trypanorhyncha, “Tetraphyllidea” relics, Rhinebothriidea, and Onchoproteocephalidea. The most species diversity of cestodes in both species of rays is registered among representatives of the orders Trypanorhyncha and Onchoproteocephalidea (5 species each), the least – in the orders Diphyllidea and “Tetraphyllidea” relics (1 species each). Thus, 12 species were added to the fauna of the cestodes parasitizing fish in Karadag area, and 8 of them are obviously representatives of new taxa.

Article Details

Polyakova T. A. Fish cestodes of the Karadag nature reserve and adjacent water areas of the Black Sea. Marine Biological Journal, 2020, vol. 5, no. 1, pp. 50-63. doi: 10.21072/mbj.2020.05.1.06
Keywords:
cestodes, fish, fauna, systematics, reserve, Crimea, Black Sea
Section
Scientific communications

References

Аниканова В. С., Бугмырин С. В., Иешко Е. П. Методы сбора и изучения гельминтов мелких млекопитающих. Петрозаводск : КарНЦ РАН, 2007. 145 с. [Anikanova V. S., Bugmyrin S. V., Ieshko E. P. Methods for Collection and Study of Helminths in Small Mammals. Petrozavodsk : KarNTs RAN, 2007, 145 p. (in Russ.)]

Быховская-Павловская И. Е. Паразитологическое исследование рыб. Ленинград : Наука, 1985. 120 с. [Bykhovskaya-Pavlovskaya I. E. Parazitologicheskoe issledovanie ryb. Leningrad : Nauka, 1985, 120 p. (in Russ.)]

Васильева Е. Д. Рыбы Черного моря. Определитель морских, солоноватоводных, эвригалинных и проходных видов с цветными иллюстрациями, собранными С. В. Богородским. Москва : Изд-во ВНИРО, 2007. 238 с. [Vasil’eva E. D. Fish of the Black Sea. Key to Marine, Brackish-water, Euryhaline, and Anadromous Species With Color Illustrations Collected by S. V. Bogorodsky. Moscow : VNIRO Publ., 2007, 238 p. (in Russ.)]

Власенко П. В. К фауне паразитических червей рыб Черного моря // Труды Карадагской биологической станции. 1931. Вып. 4. С. 88–136. [Vlasenko P. V. K faune paraziticheskikh chervei ryb Chernogo morya. Trudy Karadagskoi biologicheskoi stantsii, 1931, iss. 4, pp. 88–136. (in Russ.)]

Дмитриева Е. В., Белофастова И. П., Корнийчук Ю. М., Мачкевский В. К., Пронькина Н. В., Полякова Т. А. Гельминтофауна рыб Карадагского природного заповедника // Карадаг-2009 : сборник научных трудов, посвящ. 95-летию Карадагской биологической станции и 30-летию Карадагского природного заповедника НАН Украины. Севастополь : ЭКОСИ-Гидрофизика, 2009. С. 150–157. [Dmitrieva E. V., Belofastova I. P., Korniichuk Yu. M., Machkevskii V. K., Pron’kina N. V., Polyakova T. A. Gel’mintofauna ryb Karadagskogo prirodnogo zapovednika. In: Karadag-2009 : sbornik nauchnykh trudov, posvyashch. 95-letiyu Karadagskoi biologicheskoi stantsii i 30-letiyu Karadagskogo prirodnogo zapovednika NAN Ukrainy. Sevastopol : EKOSI-Gidrofizika, 2009, pp. 150–157. (in Russ.)]

Корнюшин В. В. Некоторые итоги изучения фауны цестод позвоночных Украины // IX конференция украинского республиканского общества паразитолологов : тез. докл., Львов, сентябрь 1980 г. Киев : Наукова думка, 1980. С. 156–158. [Kornyushin V. V. Nekotorye itogi izucheniya fauny tsestod pozvonochnykh Ukrainy. In: IX konferentsiya ukrainskogo respublikanskogo obshchestva parazitologov : tez. dokl., Lvov, Sept. 1980. Kiev : Naukova dumka, 1980, pp. 156–158. (in Russ.)]

Корнюшин В. В., Кулаковская О. П. О гетерогенности рода Bothriocephalus (Cestoda, Pseudophyllidea) // Вестник зоологии. 1984. № 3. С. 11–15. [Kornyushin V. V., Kulakovskaya O. P. O geterogennosti roda Bothriocephalus (Cestoda, Pseudophyllidea). Vestnik zoologii, 1984, no. 3, pp. 11–15. (in Russ.)]

Корнюшин В. В., Солонченко А. И. Переописание цестод Grillotia erinaceus (Beneden, 1858) и Christianella minuta (Beneden, 1849) от черноморских хрящевых рыб // Биология моря. 1978. Вып. 45. С. 26–34. [Kornyushin V. V., Solonchenko A. I. Redescription of cestodes Grillotia erinaceus (Beneden, 1858) and Christianella minuta (Beneden, 1849) from the Black Sea cartilaginous fishes. Biologiya morya, 1978, iss. 45, pp. 26–34. (in Russ.)]

Мирошниченко А. И. Паразиты морских рыб Карадагского природного заповедника // Карадаг. Гидробиологические исследования : сб. науч. тр., посвящ. 90-летию Карадагской научной станции им. Т. И. Вяземского и 25-летию Карадагского природного заповедника НАН Украины. Симферополь : СОНАТ, 2004. Кн. 2. С. 86–101. [Miroshnichenko A. I. Parazity morskikh ryb Karadagskogo prirodnogo zapovednika. In: Karadag. Gidrobiologicheskie issledovaniya : sb. nauch. tr., posvyashch. 90-letiyu Karadagskoi nauchnoi stantsii im. T. I. Vyazemskogo i 25-letiyu Karadagskogo prirodnogo zapovednika NAN Ukrainy. Simferopol : SONAT, 2004, book 2, pp. 86–101. (in Russ.)]

Мирошниченко А. И. Паразиты морских рыб и беспозвоночных // Карадаг. Гидробиологические исследования : сб. науч. тр., посвящ. 90-летию Карадагской научной станции им. Т. И. Вяземского и 25-летию Карадагского природного заповедника НАН Украины. Симферополь : СОНАТ, 2004. Кн. 2. С. 468–495. [Miroshnichenko A. I. Parazity morskikh ryb i bespozvonochnykh. In: Karadag. Gidrobiologicheskie issledovaniya : sb. nauch. tr., posvyashch. 90-letiyu Karadagskoi nauchnoi stantsii im. T. I. Vyazemskogo i 25-letiyu Karadagskogo prirodnogo zapovednika NAN Ukrainy. Simferopol : SONAT, 2004, book 2, pp. 468–495. (in Russ.)]

Найденова Н. Н., Солонченко А. И. Паразитофауна рыб // Флора и фауна заповедников СССР. Фауна Карадагского заповедника : оперативно-информационный материал. Люберцы : ВИНИТИ, 1989. С. 6–19. [Naidenova N. N., Solonchenko A. I. Parazitofauna ryb. In: Flora i fauna zapovednikov SSSR. Fauna Karadagskogo zapovednika : operativno-informatsionnyi material. Lyubertsy : VINITI, 1989, pp. 6–19. (in Russ.)]

Определитель паразитов позвоночных животных Черного и Азовского морей: паразитические беспозвоночные рыб, рыбоядных птиц и морских млекопитающих. Киев : Наукова думка, 1975. 552 с. [Opredelitel’ parazitov pozvonochnykh zhivotnykh Chernogo i Azovskogo morei: paraziticheskie bespozvonochnye ryb, ryboyadnykh ptits i morskikh mlekopitayushchikh. Kiev : Naukova dumka, 1975, 552 p. (in Russ.)]

Погорельцева Т. П. Материалы к изучению ленточных червей – паразитов рыб Черного моря // Труды Карадагской биологической станции. 1960. Вып. 16. С. 143–159. [Pogorel’tseva T. P. Materialy k izucheniyu lentochnykh chervei – parazitov ryb Chernogo morya. Trudy Karadagskoi biololgicheskoi stantsii, 1960, iss. 16, pp. 143–159. (in Russ.)]

Полякова Т. А. Цестоды скатов (Elasmobranchii: Batoidea) крымского побережья Черного моря (систематика, фауна, экология) : автореф. дис. … канд. биол. наук : 03.02.11. Севастополь, 2014. 24 с. [Polyakova T. A. Tsestody skatov (Elasmobranchii: Batoidea) krymskogo poberezh’ya Chernogo morya (sistematika, fauna, ekologiya) : avtoref. dis. … kand. biol. nauk : 03.02.11. Sevastopol, 2014, 24 p. (in Russ.)]

Полякова Т. А., Гаевская А. В., Корнюшин В. В., Бисерова Н. М. Фауна цестод хрящевых рыб (Chondrichthyes: Elasmobranchii) Черного моря: состояние изученности и перспективы исследования // Паразитология. 2017. Т. 51, № 3. С. 189–205. [Polyakova T. A., Gaevskaya A. V., Kornyushin V. V., Biserova N. M. Cestodes of elasmobranchs (Chondrichthyes: Elasmobranchii) in the Black Sea: The state and perspectives of study. Parazitologiya, 2017, vol. 51, no. 3, pp. 189–205. (in Russ.)]

Полякова Т. А., Слынько Ю. В., Слынько Е. Е. Молекулярно-генетическая идентификация и таксономическое положение цестод рода Bothriocephalus Rud., 1808 (Cestoda: Bothriocephalidea) рыб Черного моря // Современная паразитология – основные тренды и вызовы : материалы VI съезда Паразитологического общества : междунар. конф., Санкт-Петербург, 15–19 октября 2018 г., Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург / ред.: К. В. Галактионов, С. Г. Медведев, А. Ю. Рысс, Ф. О. Фролов. Санкт-Петербург : Изд-во «Лема», 2018. С. 189. [Polyakova T. A., Slynko Yu. V., Slynko E. E. Molecular-genetic identification and taxonomic position of Bothriocephalus Rud., 1808 (Cestoda: Bothriocephalidea) of the fish in the Black Sea. In: Contemporary Parasitology – Major Trends and Challenge : Proceeding of the VI Congress of the Society of Parasitologists, Russia : International Conference, Saint Petersburg, 15–19 Oct., 2018 / K. V. Galaktionov, S. G. Medvedev, A. Yu. Ryss, A. O. Frolov (Eds). Saint Petersburg : Izd-vo “Lema”, 2018, p. 189. (in Russ.)]

Полякова Т. А., Слынько Ю. В., Слынько Е. Е., Саркисов Д. Г. Таксономический статус и молекулярная характеристика цестод рода Acanthobothrium Balanchard, 1848 (Cestoda: Onchoproteocephalidea) от ската Dasyatis pastinaca (L., 1758) в Черном море, Крым // Биоразнообразие паразитов. Москва : Тов-во науч. изд. КМК, 2018. С. 199–200. (Труды / Центр паразитологии Ин-та проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН ; т. 50). [Polyakova T. A., Slynko Yu. V., Slynko E. E., Sarkisov D. G. Taxonomic status and molecular characteristic of Acanthobothrium Balanchard, 1848 (Cestoda: Onchoproteocephalidea) from Dasyatis pastinaca (L., 1758) in the Black Sea, Crimea. In: Biodiversity of Parasites. Moscow : Tov-vo nauch. izd. KMK, 2018, pp. 199–200. (Proceedings / Center for Parasitology, A. N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of RAS ; vol. 50). (in Russ.)]

Решетникова А. В. К изучению паразитофауны рыб Черного моря // Труды Карадагской биологической станции. 1955. Вып. 13. С. 105–124. [Reshetnikova A. V. K izucheniyu parazitofauny ryb Chernogo morya. Trudy Karadagskoi biologicheskoi stantsii, 1955, no. 13, pp. 105–124. (in Russ.)]

Роскин Г. И., Левинсон Л. Б. Микроскопическая техника : учеб. пособие для вузов / под общ. ред. Г. И. Роскина. 3-е изд. Москва : Советская наука, 1957. 466 с. [Roskin G. I., Levinson L. B. Mikroskopicheskaya tekhnika : ucheb. posobie dlya vuzov / G. I. Roskin (Ed.). 3rd ed. Moscow : Sovetskaya nauka, 1957, 466 p. (in Russ.)]

Солонченко А. И., Руднева И. И. Систематическое положение цестоды «Bothriocephalus scorpii» от камбал Черного и Азовского морей и ее генетические вариации // Экология моря. 1997. Вып. 46. С. 75–77. [Solonchenko A. I., Rudneva I. I. Sistematicheskoe polozhenie tsestody “Bothriocephalus scorpii” ot kambal Chernogo i Azovskogo morei i ee geneticheskie variatsii. Ekologiya morya, 1997, iss. 46, pp. 75–77. (in Russ.)]

Чернышенко А. С. Новые гельминты рыб Чёрного моря // Праці Одеського державного університету. 1949. Т. 4, вып. 57. С. 79–91. [Chernyshenko A. S. Novye gel’minty ryb Chernogo morya. Pratsi Odeskoho derzhavnoho universytetu, 1949, vol. 4, no. 57, pp. 79–91. (in Russ.)]

Чернышенко А. С. Материалы по паразитофауне рыб Одесского залива // Труды Одесского государственного университета. 1955. Т. 14, вып. 7. С. 214–222. [Chernyshenko A. S. Materialy po parazitofaune ryb Odesskogo zaliva. Trudy Odesskogo gosudarstvennogo universiteta, 1955, vol. 14, no. 7, pp. 214–222. (in Russ.)]

Borcéa L. Note preliminaire sur les cestodes des elasmobranches ou sélaciens de la Mer Noire. Annales Scientifiques de l´Université de Jassy, 1934, vol. 19, pp. 345–369.

Caira J. N., Healy C. J., Marques F. P. L., Jensen K. Three new genera of rhinebothriidean cestodes from stingrays in Southeast Asia. Folia Parasitologica, 2017, vol. 64, article 008 (18 p.). https://doi.org/10.14411/fp.2017.008

Caira J. N., Jensen K., Waeschenbach A., Olson P. D., Littlewood D. T. J. Orders out of chaos – Molecular phylogenetics reveals the complexity of shark and stingray tapeworm relationships. International Journal for Parasitology, 2014, vol. 44, iss. 1, pp. 55–73. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2013.10.004

Campbell R. A., Beveridge I. The genus Acanthobothrium (Cestoda: Tetraphyllidea: Onchobothriidae) parasitic in Australian elasmobranch fishes. Invertebrate Systematics, 2002, vol. 16, no. 2, pp. 237–344. https://doi.org/10.1071/IT01004

Dmitrieva E. V., Lyakh A. M., Kornyychuk Yu. M., Polyakova T. A., Popyuk M. P. IBSS Collection of Marine Parasites: The Collection of Marine Parasites Maintained by the Institute of Biology of the Southern Seas. 2020 : [site]. URL: http://marineparasites.org/ (accessed 03.10.2019).

Euzet L. Recherches sur les cestodes tétraphyllides des sélaciens des côtes de France / Université de Montpellier. [PhD dissertation]. Montpellier : Causse, Graille & Castelneau, 1959, 263 p.

Goldstein R. J. The genus Acanthobothrium van Beneden, 1849 (Cestoda: Tetraphyllidea). Journal of Parasitology, 1967, vol. 53, no. 3, pp. 455–483. https://doi.org/10.2307/3276705

Hammer Ø., Harper D. A. T., Ryan P. D. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica, 2001, vol. 4, iss. 1, article 4 (9 p.).

Healy C. J., Caira J. N., Jensen K., Webster B. L., Littlewood D. T. J. Proposal for a new tapeworm order, Rhinebothriidea. Journal of Parasitology, 2009, vol. 39, no. 4, pp. 497–511. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2008.09.002

Kornyushin V. V., Polyakova T. A. Cairaeanthus gen. n. (Cestoda, Rhinebothriidea), with the description of two new species from Dasyatis pastinaca in the Black Sea and the Sea of Azov. Vestnik zoologii, 2012, vol. 46, no. 4, pp. 291–308.

Kuchta R., Scholz T. Diversity and distribution of fish tapeworms of the “Bothriocephalidea” (Eucestoda). Parassitologia, 2007, vol. 49, no. 3, pp. 129–146.

Kuchta R., Scholz T., Bray R. A. Revision of the order Bothriocephalidea Kuchta, Scholz, Brabec & Bray, 2008 (Eucestoda) with amended generic diagnoses and key to families and genera. Systematic Parasitology, 2008, vol. 71, pp. 81–136. https://doi.org/10.1007/s11230-008-9153-7

Olson P. D., Caira J. N., Jensen K., Overstreet R. M., Palm H. W., Beveridge I. Evolution of the trypanorhyncha tapeworms: Parasite phylogeny supports independent lineages of sharks and rays. International Journal for Parasitology, 2010, vol. 40, iss. 2, pp. 223–242. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2009.07.012

Palm H. W. The Trypanorhyncha Diesing, 1863. Bogor : PKSPL-IPB Press, 2004, 710 p.

Planetary Biodiversity Inventory (2008–2017): Tapeworms from Vertebrate Bowels of the Earth / Caira J. N., Jensen K. (Eds). Lawrence, KS, USA : University of Kansas, Natural History Museum, 2017, 463 p. (Special Publication ; no. 25).

Ruhnke T. R., Caira J. N., Cox A. The cestode order Rhinebothriidea no longer family-less: A molecular phylogenetic investigation with erection of two new families and description of eight new species of Anthocephalum. Zootaxa, 2015, vol. 3904, no. 1, pp. 51–81. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3904.1.3

Williams H. H. The ecology, functional morphology and taxonomy of Echeneibothrium Beneden, 1849 (Cestoda: Tetraphyllidea), a revision of the genus and comments on Discobothrium Beneden, 1870, Pseudanthobothrium Baer, 1956, and Phormobothrium Alexander, 1963. Parasitology, 1966, vol. 56, iss. 2, pp. 227–285. https://doi.org/10.1017/S0031182000070864

Williams H. H. The genus Acanthobothrium Beneden, 1849 (Cestoda: Tetraphyllidea). Nytt Magasin for Zoologi, 1969, vol. 17, no. 1, pp. 1–56.